Nascido na Sicília, Frank foi o sexto filho de um camponês plantador de limão e laranja, Salvatore Capra, que teve sete filhos. Em 1898, o irmão mais velho, Ben, foi embora de casa, aos 16 anos, sem aviso e, após cinco anos, a família, que era toda analfabeta, recebeu uma carta de Los Angeles, assinada por Morris Orsatti.
A carta precisou ser lida pelo padre do local, e informava que Ben estava em Los Angeles e não iria voltar. Ben embarcara em um cargueiro grego, 48 quilômetros distante de Bisaquino, e após ter passado por várias aventuras, trabalhando inclusive como escravo, acabou chegando em Los Angeles, onde conheceu Morris Orsatti, que escreveu aos pais de Ben, mediante o fato de ele ser analfabeto.
Em abril de 1903, os pais e quatro dos irmãos de Ben chegavam em Los Angeles, entre eles Frank, de seis anos, que passou a estudar e vender jornais na rua e, mesmo contrariando a vontade dos pais, ingressou na Escola Superior de Trabalhos Manuais.
Durante os estudos, Frank trabalhou como bedel em sua escola, como tocador de guitarra em um bistrô, e como encartador no Los Angeles Times. Capra naturalizou-se cidadão dos Estados Unidos em 1920.
Posteriormente, Frank formou-se em engenharia química, em 1918, no Troop Polytechnic Institute, mas devido ao período de guerra, não conseguiu emprego. Sobreviveu então vendendo livros, fotografias e quinquilharias, até que soube que o Ginásio Israelita do Golden Gate Park, em San Francisco, seria transformado em um estúdio cinematográfico.
Após alguns dias, Frank já estava dirigindo seu primeiro filme, A pensão de Fultah Fisher (Fultah Fisher’s Boarding House), lançado pela Pathé em 1922.
Após seu primeiro filme, em 1922, Capra trabalhou em um laboratório de San Francisco, e um ano depois partiu para Hollywood, onde trabalhou como prop man, montando situações para comédias, e depois como escritor das comédias, para a série Os batutinhas, também conhecidos como Os Peraltas (Our Gang).
Foi contatado por Mack Sennett como criador de situações cômicas, em função de um comediante que então despontava: Harry Langdon. Posteriormente, Capra acompanhou Langdon - que fundara sua própria companhia - trabalhando com o diretor Harry Edwards na comédia O andarilho (Tramp, tramp, tramp), de 1926, na First National, com Joan Crawford em início de carreira.
Dirigiu depois O homem forte (The strong man, 1926), O pinto calçudo (Long Pants, 1927) e Filhos da fortuna (For the Love of Mike, 1927), todos da First National. Se divorciando de Helen Howell, com quem se casara alguns anos antes, e mediante o insucesso, ficou desempregado.
Harry Cohn, um dos donos da então desconhecida Columbia Pictures, escolheu o nome de Capra em uma lista de diretores desempregados apenas por intuição, sendo esse o ponto inicial de sua carreira.
Em 1932 casou com Lucille Reyburn, num casamento que durou até 1 de julho de 1984, quando ela faleceu. Tiveram quatro filhos: Frank Jr., John (que faleceu aos três anos de idade), Lulu e Tom.
Em 15 de junho de 1945 recebeu das mãos do general George C. Marshall a Medalha por Serviços Notáveis, devido aos resultados positivos dos documentários que produziu por ocasião da Segunda Guerra Mundial, conscientizando os soldados da importância de sua luta. Por recomendação de Winston Churchill, foi agraciado, igualmente, com a Ordem do Império Britânico.
Após a guerra, Capra fundou a Liberty Films, juntamente com os diretores William Wyler e George Stevens, e o produtor Samuel Briskin, dirigindo o filme A Felicidade não se Compra (It's a Wonderful Life , 1946), cuja distribuição foi confiada à RKO. Posteriormente a MGM decidiu financiar a Liberty Films. Em 1950, a Liberty foi vendida para a Paramount.
Ao longo de sua carreira, Frank Capra recebeu no total 15 indicações e 6 prêmios (3 como diretor de filme, 2 como produtor e 1 como diretor de documentário). Também recebeu o Leão de Ouro em 1982 em reconhecimento à sua carreira.
Frank Capra escreveu sua autobiografia sob o título The name above the title. Morreu em consequência de ataque cardíaco, enquanto dormia. Foi sepultado no Coachella Valley Public Cemetery, Coachella, Califórnia no Estados Unidos. Possui uma estrela na Calçada da Fama, localizada em 6614 Hollywood Boulevard.
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